Zsirkov karrierjét szülővárosának futballcsapatában, a Spartak Tambovban kezdte fiatalként, majd 2001-ben itt vált profi játékossá. Az ekkor szélsőként szereplő játékos két szezon alatt 74 mérkőzésen 26 találatig jutott, így felfigyelt rá a CSKA.
2004 januárjában csatlakozott a fővárosi gárdához, ahol rendkívül sikeres évek következtek számára. 2004-ben már orosz szuperkupát nyert, majd 2005-ben és 2006-ban orosz liga- és kupagyőztes, 2005-ben UEFA kupa győztes lett, 2006-ban pedig ismét begyűjthette az orosz szuperkupát. Ezt követően a 2007-es év igen nagy csalódást keltett, a BL-ben szinte az összes mérkőzést elveszítették, s a hazai bajnokságban sem jeleskedett a csapat.
2008 aztán ismét fordulópont volt, az Európa bajnokságon igen jól szerepelt a Hiddink-féle orosz alakulat, s Zsirkov még innen is kiemelkedett rendkívül agilis, gyors játékával – bekerült az EB csapatába is, sőt, októberben az aranylabda szavazáson is listás lehetett. Személyes vonalon is kiemelkedő év volt a 2008-as, hiszen januárban elvette feleségül orosz topmodell barátnőjét, s az ősszel már megszületett fiuk, Dmitrij is.
Szinte kivétel nélkül felfigyeltek rá a top klubok Európa szerte, ám leginkább a Barcelona és a Chelsea tűnt befutónak. Július közepén már valóra is vált a transzfer, így az orosz Londonba tette át székhelyét. Annak ellenére, hogy angolul alig pár szót ért, úgy tűnik, jól érzi magát, s könnyedén beilleszkedett. A felkészülési tornán csak az utolsó mérkőzésen kapott lehetőséget, előtte nem léphetett pályára, mert a munkavállalási engedélye még nem érkezett meg. A Milan ellen azonban első meccsén győztes találatot szerzett. Hát, csak így tovább!
